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Während ganz Wakanda den Verlust seines Königs T'Challa (C. Boseman) betrauert, hat es Riri Williams (D. Thorne) im Rahmen eines vom Könighaus initiierten wissenschaftlichen Austauschs mit der Welt, ans MIT geschafft, wo sie unter Leitung ihrer Mentorin Dr. Graham (L. Bell) an einem Gerät arbeitet, um Vibranium in den Tiefen der Meere aufzuspüren und abzubauen. Allerdings stößt ihr Team dabei auf die Vibraniumadern von Atlantis, deren ökologisches Gleichgewicht durch Riris Entdeckung ernsthaft beeinträchtigt wird. Um diese Bedrohung abzuwenden, attackiert Atlantis Herrscher Namor (T. Huerta) die Wissenschaftler und bringt sie zur Strecke. Nur knapp kann sich Riri in ihre Heimat retten, wo sie Schutz unter Prinzessin Shuri (L. Wright) und dem Führer der Jabari, M'Baku (W. Duke), findet. In dem Bestreben sein Reich zu schützen, verlangt Namor eine Auslieferung der Flüchtigen. Als diese jedoch abgelehnt wird, trifft er die folgenschwere Entscheidung mit seiner Armee unter der Befehlsgewalt seines Generals Attuma (J. Maychi) Wakanda anzugreifen. Schnell sterben reihenweise die Krieger auf beiden Seiten der Frontlinie. Doch während Riri versucht ihr Volk mit der Entwicklung einer neuen Waffe zu unterstützen und Shuri nach einer Möglichkeit sucht die Kräfte des Black Panthers zu aktivieren, bemerkt niemand, dass eine dritte Macht die Krise befeuert, um die Schätze beider Welten stehlen zu können ...