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Immer öfter kommt es im zweckdienlichen Verhältnis zwischen Eddie Brock (T. Hardy) und Venom zu Meinungsverschiedenheiten ob und wie viele böse Menschen der außerirdische Parasit fressen darf. Da wird Brock einmal mehr in die Zelle des mutmaßlichen Serienmörders Cletus Kasady (W. Harrelson) zitiert, der sich seit ihrem ersten Gespräch weigert, mit jemand anderem außer Eddie zu sprechen. Tatsächlich gelingt es ihm, mit Hilfe von Venom, das Versteck von Kassadys Opfern herauszubekommen, was diesen direkt in die Todeszelle befördert. Allerdings erbeutet Cletus während Eddies letztem Besuch ein Stück von dessen Symbionten und gerade als seine Hinrichtung vollzogen werden soll, entwickelt sich ein neuer Parasit namens Carnage in ihm, der seinen Tod verhindert und ihn aus dem Gefängnis befreit. Gemeinsam machen sie sich auf den Weg in die Anstalt Ravencroft, um Cletus Freundin Frances (N. Harris) zu befreien. Zu dritt wollen sie Tod und Verderben über die Stadt bringen und Venom dabei endgültig ausschalten – ein denkbar ungünstiger Zeitpunkt, denn gerade eskalierte ein weiterer Streit zwischen Eddie und dem Symbionten in der Trennung der beiden, was Venom zu einem leichten Ziel für Carnages Wahnsinn werden lässt ...