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Im Jahr 2029 stehen die Mutanten kurz vor ihrer Auslöschung. Neue Mutanten werden unerklärlicherweise nicht mehr geboren und die Kräfte der verbliebenen Mutanten schwinden aus unbekannten Gründen. Die X-Men gibt es nicht mehr, Logan (H. Jackman) hat mittlerweile selbst schwer mit seinen kaum mehr vorhandenen Selbstheilungskräften zu kämpfen und sein früherer Weggefährte Charles Xavier (P. Stewart) ist aufgrund seiner Alzheimererkrankung auch nicht imstande seine frühere Macht zielgerichtet einzusetzen. Doch dann entdecken sie, dass eine Firma namens Transigen Kinder benutzt, um sie durch Implantation mutierter Gene zu Waffen umzufunktionieren. Obwohl Logan einst schwor, kein Blut mehr vergießen zu wollen, willigt er schließlich ein, sich ein letztes Mal in Wolverine zu verwandeln und die kleine Laura (D. Keen) in einen sicheren Hafen, genannt „Eden“, zu begleiten. Allerdings haben der Transgien Sicherheitschef Donald Pierce (B. Holbrook) und die von ihm geleiteten Cyborgs, die Reavers, bereits die Verfolgung aufgenommen und mit der weiterentwickelten Waffe X-24 ein mächtiges Ass gegen die flüchtigen Mutanten im Ärmel …