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Viele Jahre sind vergangen, seit die Na’vi unter Führung von Jake Sully (S. Worthington) die Menschen von Pandora vertrieben. Diese Zeit nutzte Jake, um mit Neytiri (Z. Saldaña) eine Familie zu gründen, zu der nicht nur ihre drei eigenen Kinder gehören, sondern auch ihre Adoptivtochter Kiri (S. Weaver) und den Menschenjungen Miles "Spider" Socorro (J. Champion), der Sohn von Jakes Erzfeind Miles Quaritch (S. Lang). Noch immer versessen auf die Schätze des Planten, kehren die Menschen aber eines Tages unter dem Befehl von General Frances Ardmore (E. Falco) zurück. Zu ihrer Unterstützung bringt sie auch den in einem Na’vi Körper wiedergeborenen Miles Quaritch nach Pandora zurück, der sogleich die Jagd auf die Omaticaya eröffnet. Als ihm dabei sein Sohn Spider in die Hände fällt, versucht er nicht nur ihn auf seine Seite zu ziehen, sondern noch mehr über die Kultur der Omaticaya und ihre Schwächen in Erfahrung zu bringen.
Sich der drohenden Gefahr bewusst werdend, verlassen Jake und Neytiri ihre Heimat, um bei dem am Meer lebenden Volk der Metkayina eine neue Zuflucht zu suchen. Anfangs von deren Führern Tonowari (C. Curtis) und Ronal (K. Winslet) argwöhnisch beäugt, müssen Jake und seine Familie schnell das Vertrauen der neuen Freunde gewinnen, denn Quaritch und seine Soldaten rücken unbarmherzig voran und drohen Pandora zu vernichten …