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Zweieinhalb Jahre nachdem die Enterprise unter dem Kommando von James T. Kirk (C. Pine) zu einer fünfjährigen Mission aufgebrochen ist, um die Weiten des Weltalls zu untersuchen, treffen sie auf eine technisch hoch entwickelte Kriegerrasse, die sich selbst als Schwarm bezeichnen. Unerwartet kommt es zur Konfrontation mit dem Gegner, bei dem die Enterprise jedoch das Nachsehen hat und zerstört wird. Die Crew kann sich unterdessen jedoch in Rettungsbojen und Shuttels auf einen unbekannten Planeten retten, wo sie aber alsbald schon von den Kriegern des Schwarms aufgespürt und gefangen genommen werden. Unerwartete Hilfe erhält Kirk von der ebenfalls gestrandeten Jaylah (S. Boutella). Und Hilfe ist auch bitter nötig, denn Krall (I. Elba), der Anführer des Schwarms, bereitet sich darauf vor die Erde anzugreifen, um den weiteren Vorstoß der Förderration in unbekannten Galaxien aufzuhalten…