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Mit dem Durchbruch seines Alter Egos Joker, wurde Arthur Fleck (J. Phoenix) zum Verbrecherkönig Gotham Citys. Es gelang ihm eine schier unüberschaubare Masse von Gefolgsleuten um sich zu versammeln, die die Stadt im Chaos zurückließen. Als es der Polizei endlich gelingt Fleck in Gewahrsam zu nehmen und in der Nervenheilanstalt Arkham einzusperren, scheint sich die angespannte Lage ein Stück weit zu entspannen.
Als es zur Anklageerhebung durch den neu gewählten Bezirksstaatsanwalt Harvey Dent (H. Lawtey) kommt, setzt Arthurs Anwältin Maryanne Stewart (C. Keener) alles daran, ihn aufgrund seiner Schizophrenie als unzurechnungsfähig in Arkham zu belassen. Doch in der Klinik lernt Arthur die Pyromanin Harleen "Lee" Quinzel (Lady Gaga) während der Musiktherapie kennen. Sie erkennt in ihm nicht nur eine verwandte Seele, sondern ist überzeugt mit Arthur nur die Maske eines viel mächtigeren Mannes vor sich zu haben. Und so setzt sie alles daran, sein wahres Selbst, den Joker, zu entfesseln und gemeinsam mit ihm Gotham an den Rand der Zerstörung zur bringen ...