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Während die Menschheit die Erde nach der Schlacht der Titanen wieder aufbaut, sind auf der anderen Seite der Welt der Geologe Nathan Lind (A. Skarsgård) und ein Team weiterer Monarch Wissenschaftler mit der mittlerweile fast 50 Jahre andauernden Untersuchung von Skull Island und seines bekanntesten Einwohners Kong beschäftigt. Eher zufällig finden die Forscher eines Tages heraus, dass das kleine Waisenmädchen Jia (K. Hottle) eine unerklärliche Verbindung zu dem Riesengorilla aufzubauen imstande ist. Mittels dieser Wahrnehmung entdeckt Jia, dass Kongs eigentliche Heimat, eine Art Wiege der Titanen, nicht auf Skull Island, sondern viele tausend Meilen entfernt zu finden ist. Doch diesen Weg kann nur Kong selbst weisen und um mehr über die Ursprünge der Giganten zu lernen und diese bestenfalls gefügig zu machen, entsendet Monarch eine Expedition mitsamt dem Affen und Jia. Allerdings beginnt zeitgleich ein scheinbar außer Kontrolle geratener Godzilla eine Stadt nach der anderen anzugreifen und sich vom Retter, zum Vernichter der Zivilisation zu entwickeln, was einen Erfolg der Expedition nur umso dringlicher macht.
Unterdessen entdeckt Madison Russell (M. B. Brown) während ihrer Untersuchungen zu den Attacken, einige Ungereimtheiten, die sie auf die Spur einer gigantischen Verschwörung bringen, deren Ziel die Ausrottung der Titanen ist. Doch noch bevor sie jemanden warnen kann, beginnt Godzilla mitten auf hoher See den Angriff auf den Monarch-Konvoi. Nur Kong scheint in der Lage sich der Kraft des Königs der Monster entgegenstellen zu können und wird so zur letzten Hoffnung der Menschheit.