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Aufgrund eines schwerwiegenden Zwischenfalls mit zivilen Opfern strebt die Regierung ein Gesetz an, welches alle Aktivitäten der Avengers unter eine staatlich geführte Organisation, nebst einer Registrierungspflicht für Superhelden, legen soll. Überraschenderweise stellt sich Milliardär und Iron Man Tony Stark (R. Downey Jr.) hinter diese Pläne und auch einige andere wie Natasha Romanof (S. Johansson) und James Rhodes (D. Cheadle) sehen Vorteile in einem reglementierten Aktionsplan. Doch Captain America Steve Rogers (C. Evans) befürchtet einen Missbrauch solch gebündelter Macht, zumal sein früherer Freund und mittlerweile gesuchter Verbrecher Bucky (S. Stan), trotz langsam wiederkehrendem Gedächtnis, noch immer auf der Flucht vor dem Gesetz ist. Zwischen den Mitgliedern der Avengers kommt es zum offenen Zerwürfnis und schließlich zum Kampf, der immer mehr Superhelden anlockt, die versuchen für eine Seite einzustehen. Dabei nehmen sie sogar tödliche Verluste in Kauf ...